Несовершенный остеогенез: современные аспекты этиологии, патогенеза, классификации (систематический обзор)

Постоянно меняющаяся информация о генетической природе несовершенного остеогенеза (НО), новые подходы к классификации и диагностике, возрастающий интерес к данной патологии требует тщательного анализа и обобщения имеющихся данных в современной литературе.

Цель. Анализ современной литературы по вопросам эпидемиологии, патогенеза, этиологии, классификации несовершенного остеогенеза.

Материалы и методы. Поиск литературы проведен по базам научной литературы PubMed, Web of Science, Scopus, eLIBRARY, РИНЦ, библиографии ключевых статей. Использовались следующие критерии включения: обзоры литературы, обзорные статьи, мультицентровые исследования, когортные исследования пациентов с несовершенным остеогенезом.

Результаты. В данный систематический обзор были включены 18 публикаций, которые соответствовали критериям включения. Все отобранные публикации, относились к периоду 2012–2020 годов. По дизайну исследования это были обзорные статьи или обзоры литературы.

Обсуждение. Несовершенный остеогенез является одной из самых распространенных скелетных дисплазий, фенотипически и генетически гетерогенной группой наследственных костных заболеваний. Для НО характерна высокая степень вариабельности проявлений даже в пределах одного типа и одной семьи. Результаты анализа распространенности данного заболевания в разных группах населения остаются до конца не освещенными. До сих пор не определена степень генетической гетерогенности заболевания. Продолжаются исследования, идентифицирующие новые гены, вовлеченные в патогенез НО. Внедрение современных методов определения мутаций в генах способствовало прогрессу исследования молекулярного патогенеза несовершенного остеогенеза, определению новых генов, мутации в которых могут привести к НО. Большое количество причинных генов усложняет процесс создания оптимальной классификации НО. Трудность создания исчерпывающей классификации подтипов НО состоит в том, что нет четкой взаимосвязи фенотип-генотип, на основании мутации нельзя делать выводы о клинической тяжести.

Заключение. Классификация различных типов несовершенного остеогенеза все еще остается предметом продолжающихся дискуссий и исследований. 

1. Rauch F., Glorieux F.H. Osteogenesis imperfecta // Lancet. 2004. Vol. 363, No 9418. P. 1377-1385. DOI: 10.1016/S0140-6736(04)16051-0.

2. Osteogenesis imperfecta / J.C. Marini, A. Forlino, H.P. Bachinger, N.J. Bishop, P.H. Byers, A. Paepe, F. Fassier, N. Fratzl-Zelman, K.M. Kozloff, D. Krakow, K. Montretit, O. Selmer // Nat. Rev. Dis. Primers. 2017. Vol. 3. P. 17052. DOI: 10.1038/nrdp.2017.52.

3. Trejo P., Rauch F. Osteogenesis imperfecta in children and adolescents – new developments in diagnosis and treatment // Osteoporos. Int. 2016. Vol. 27, No 12. P. 3427-3437. DOI: 10.1007/s00198-016-3723-3.

4. Forlino A., Marini J.C. Osteogenesis imperfecta // Lancet. 2016. Vol. 387, No 10028. P. 1657-1671. DOI: 10.1016/S0140-6736(15)00728-X.

5. The genetic implication of scoliosis in osteogenesis imperfecta: a review / G. Liu, J. Chen, Y. Zhou, Y. Zuo, S. Liu, W. Chen, Z. Wu, N. Wu // J. Spine Surg. 2017. Vol. 3, No 4. P. 666-678. DOI: 10.21037/jss.2017.10.01.

6. Palomo T., Vilaҫa T., Lazaretti-Castro M. Osteogenesis imperfecta: diagnosis and treatment // Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2017. Vol. 24, No 6. P. 381-388. https://doi.org/10.1097/MED.0000000000000367.

7. Byers P.H., Rustad C.F. Introduction to Osteogenesis Imperfecta. In: Osteogenesis Imperfecta. Kruse R.W., editor. Springer Nature Switzerland AG. 2020. DOI: 10.1007/978-3-030-42527-2_1.

8. Andersen P.E. Jr., Hauge M. Osteogenesis imperfecta: a genetic, radiological, and epidemiological study // Clin. Genet. 1989. Vol. 36, No 4. P. 250- 255. DOI: 10.1111/j.1399-0004.1989.tb03198.x.

9. Classification of osteogenesis imperfecta revisited / F.S. Van Dijk, G. Pals, R.R. Van Rijn, P.G. Nikkels, J.M. Cobben // Eur. J. Med. Genet. 2010. Vol. 53, No 1. P. 1-5. DOI: 10.1016/j.ejmg.2009.10.007.

10. Genetic epidemiology, prevalence, and genotype–phenotype correlations in the Swedish population with osteogenesis imperfecta / K. Lindahl, E. Åström , C.J. Rubin, G. Grigelioniene, B. Malmgren, Ö. Ljunggren, A. Kindmark // Eur. J. Hum. Genet. 2015. Vol. 23, No 8. P. 1042-1050. DOI: 10.1038/ejhg.2015.81.

11. Hendrickx G., Boudin E., Van Hul W. A look behind the scenes: the risk and pathogenesis of primary osteoporosis // Nat. Rev. Rheumatol. 2015. Vol. 11, No 8. P. 462-474. DOI: 10.1038/nrrheum.2015.48.

12. Rivadeneira F., Mäkitie O. Osteoporosis and bone mass disorders: from gene pathways to treatments // Trends Endocrinol. Metab. 2016. Vol. 27, No 5. P. 262-281. DOI: 10.1016/j.tem.2016.03.006.

13. Longitudinal growth curves for children with classical osteogenesis imperfecta (types III and IV) caused by structural pathogenic variants in type I collagen / L.A. Barber, C. Abbott, V. Nakhate, A.N.D. Do, A.R. Blissett, J.C. Marini // Genet. Med. 2019. Vol. 21, No 5. P. 1233-1239. DOI: 10.1038/s41436-018-0307-y.

14. Rehabilitation seltener Erkrankungen im Erwachsenenalter: Osteogenesis imperfecta / M. Gehlen, M. Schwarz-Eywill, C. Hinz, M. Pfeifer, U. Siebers-Renelt, M. Ratanski, A. Maier // Z. Rheumatol. 2021. Vol. 80, No 1. P. 29-42. DOI: 10.1007/s00393-020-00927-8.

15. New perspectives on osteogenesis imperfecta / A. Forlino, W.A. Cabral, A.M. Barnes, J.C. Marini // Nat. Rev. Endocrinol. 2011. Vol. 7, No 9. P. 540- 557. DOI: 10.1038/nrendo.2011.81.

16. Arponen H., Mäkitie O., Waltimo-Sirén J. Association between joint hypermobility, scoliosis, and cranial base anomalies in pediatric osteogenesis imperfecta patients: a retrospective cross-sectional study // BMC Musculoskelet. Disord. 2014. Vol. 15. P. 428. DOI: 10.1186/1471-2474-15-428.

17. Salzmann M., Krohn C., Berger N. Osteognesis imperfecta [Osteogenesis imperfecta] // Orthopäde. 2014. Vol. 43, No 8. P. 764-771. DOI: 10.1007/s00132-013-2229-3. (in German)

18. Hoyer-Kuhn H., Netzer C., Semler O. Osteogenesis imperfecta: pathophysiology and treatment // Wien Med. Wochenschr. 2015. Vol. 165, No 13-14. P. 278-284. DOI: 10.1007/s10354-015-0361-x.

19. Bacon S., Crowley R. Developmentsin rare bone diseases and mineral disorders// Ther.Adv. Chronic Dis. 2018. Vol. 9, No 1. P. 51-60. DOI: 10.1177/2040622317739538.

20. Marini J.C., Dang Do A.N. Osteogenesis Imperfecta. In: Endotext [Internet]. K.R. Feingold, B. Anawalt, A. Boyce, G. Chrousos, W.W. de Herder, K. Dhatariya, K. Dungan,A. Grossman,J.M. Hershman,J. Hofland, S. Kalra, G. Kaltsas, C. Koch, P. Kopp, M. Korbonits, C.S. Kovacs, W. Kuohung, B. Laferrère, E.A. McGee, R. McLachlan, J.E. Morley, M. New, J. Purnell, R. Sahay, F. Singer, C.A. Stratakis, D.L. Trence, D.P. Wilson, editors. South Dartmouth (MA): MDText.com, Inc. 2000.

21. Van Dijk F.S., Sillence D.O. Osteogenesis imperfecta: clinical diagnosis, nomenclature and severity assessment // Am. J. Med. Genet. A. 2014. Vol. 164A, No 6. P. 1470-1481. DOI: 10.1002/ajmg.a.36545.

22. Nosology and classification of genetic skeletal disorders: 2019 revision / G.R. Mortier, D.H. Cohn, V. Cormier-Daire, C. Hall, D. Krakow, S. Mundlos, G. Nishimura, S. Robertson, L. Sangiorgi, R. Savarirayan, D. Sillence, A. Superti-Furga, S. Unger, M.L. Warman // Am. J. Med. Genet. A. 2019. Vol. 179, No 12. P. 2393-2419. DOI: 10.1002/ajmg.a.61366.

23. Zaripova A.R., Khusainova R.I. Modern classification and molecular-genetic aspects of osteogenesis imperfecta // Vavilovskii Zhurnal Genet. Selektsii. 2020. Vol. 24, No 2. P. 219-227. DOI: 10.18699/VJ20.614.

24. Marom R., Rabenhorst B.M., Morello R. Osteogenesis imperfecta: an update on clinical features and therapies // Eur. J. Endocrinol. 2020. Vol. 183, No 4. P. R95-R106. DOI: 10.1530/EJE-20-0299.

25. The PRISMA statement for reporting systematic reviews and meta-analyses of studies that evaluate health care interventions: explanation and elaboration / A. Liberati, D.G. Altman, J. Tetzlaff, C. Mulrow, P.C. Gøtzsche, J.P. Ioannidis, M. Clarke, P.J. Devereaux, J. Kleijnen, D. Moher // J. Clin. Epidemiol. 2009. Vol. 62, No 10. P. e1-e34. DOI: 10.1016/j.jclinepi.2009.06.006.

26. Biggin A., Munns C.F. Osteogenesis imperfecta: diagnosis and treatment // Curr. Osteoporos. Rep. 2014. Vol. 12, No 3. P. 279-288. DOI: 10.1007/s11914-014-0225-0.

27. Marini J.C., Blissett A.R. New genes in bone development: what's new in osteogenesis imperfecta // J. Clin. Endocrinol. Metab. 2013. Vol. 98, No 8. P. 3095-3103. DOI: 10.1210/jc.2013-1505.

28. Osteogenesis imperfecta: from diagnosis and multidisciplinary treatment to future perspectives / A. Bregou Bourgeois, B. Aubry-Rozier, L. Bonafé, L. Laurent-Applegate, D.P. Pioletti, P.Y. Zambelli // Swiss Med. Wkly. 2016. Vol. 146. P. w14322. DOI: 10.4414/smw.2016.14322.

29. Современный подход к диагностике и лечению детей с несовершенным остеогенезом / М.Е. Бурцев, А.В. Фролов, А.Н. Логвинов, Д.О. Ильин, А.В. Королев // Ортопедия, травматология и восстановительная хирургия детского возраста. 2019. Т. 7, № 2. С. 87-102. https://doi.org/10.17816/PTORS7287-102.

30. Management of Osteogenesis Imperfecta: A Multidisciplinary Comprehensive Approach / T.J. Cho, J.M. Ko, H. Kim, H.I. Shin, W.J. Yoo, C.H. Shin // Clin. Orthop. Surg. 2020. Vol. 12, No 4. P. 417-429. DOI: 10.4055/cios20060.

31. Steiner R.D., Basel D. COL1A1/2 Osteogenesis Imperfecta. In: GeneReviews® [Internet]. Adam M.P., Ardinger H.H., Pagon R.A., et al., editors. Seattle (WA): University of Washington, 1993-2021. 2005. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sites/books/NBK1295/

32. Genetic causes and mechanisms of osteogenesis imperfecta / J. Lim, I. Grafe, S. Alexander, B. Lee // Bone. 2017. Vol. 102. P. 40-49. DOI: 10.1016/j.bone.2017.02.004.

33. Orioli I.M., Castilla E.E., Barbosa-Neto J.G. The birth prevalence rates for the skeletal dysplasias // J. Med. Genet.1986. Vol. 23, No 4. P. 328-332. DOI: 10.1136/jmg.23.4.328.

34. Analysis of skeletal dysplasias in the Utah population / D.A. Stevenson, J.C. Carey, J.L. Byrne, S. Srisukhumbowornchai, M.L. Feldkamp // Am. J. Med. Genet A. 2012. Vol. 158A, No 5. P. 1046-1054. DOI: 10.1002/ajmg.a.35327.

35. Mortality and causes of death in patients with osteogenesisimperfecta: a register-based nationwide cohortstudy / L. Folkestad,J.D. Hald, V. CanudasRomo, J. Gram, A.P. Hermann, B. Langdahl, B. Abrahamsen, K. Brixen // J. Bone Miner. Res. 2016. Vol. 31, No 12. P. 2159-2166. DOI: 10.1002/ jbmr.2895.

36. Hearing loss in Finnish adults with osteogenesis imperfecta: a nationwide survey / K. Kuurila, I. Kaitila, R. Johansson, R. Grénman // Ann. Otol. Rhinol. Laryngol. 2002. Vol. 111, No 10. P. 939-946. DOI: 10.1177/000348940211101014.

37. Osteogenesis imperfecta type VII: an autosomal recessive form of brittle bone disease / L.M. Ward, F. Rauch, R. Travers, G. Chabot, E.M. Azouz, L. Lalic, P.J. Roughley, F.H. Glorieux // Bone. 2002. Vol. 31, No 1. P. 12-18. DOI: 10.1016/s8756-3282(02)00790-1.

38. A founder mutation in LEPRE1 carried by 1.5 % of West Africans and 0.4 % of African Americans causes lethal recessive osteogenesis imperfecta / W.A. Cabral, A.M. Barnes, A. Adeyemo, K. Cushing, D. Chitayat, F.D. Porter, S.R. Panny, F. Gulamali-Majid, S.A. Tishkoff, T.R. Rebbeck, S.M. Gueye, J.E. Bailey-Wilson, L.C. Brody, C.N. Rotimi, J.C. Marini // Genet. Med. 2012. Vol. 14, No 5. P. 543-555. DOI: 10.1038/gim.2011.44.

39. Experience of a skeletal dysplasia registry in Turkey: a five-years retrospective analysis / E.D. Kurt-Sukur, P.O. Simsek-Kiper, G.E. Utine, K. Boduroglu, Y. Alanay // Am. J. Med. Genet. A. 2015. Vol. 167A, No 9. P. 2065-2074. DOI: 10.1002/ajmg.a.37122.

40. Consortium for osteogenesis imperfecta mutations in the helical domain of type I collagen: regions rich in lethal mutations align with collagen binding sites for integrins and proteoglycans / J.C. Marini, A. Forlino, W.A. Cabral, A.M. Barnes, J.D. San Antonio, S. Milgrom, J.C. Hyland, J. Körkkö, D.J. Prockop, A. de Paepe, P. Coucke, S. Symoens, F.H. Glorieux, P.J. Roughley, A.M. Lund, K. Kuurila-Svahn, H. Hartikka, D.H. Cohn, D. Krakow, M. Mottes, U. Schwarze, D. Chen, K. Yang, C. Kuslich, J. Troendle, R. Dalgleish, P.H. Byers // Hum. Mutat. 2007. Vol. 28, No 3. P. 209- 221. DOI: 10.1002/humu.20429.

41. Ishikawa Y., Bachinger H.P. A molecular ensemble in the rER for procollagen maturation // Biochim. Biophys. Acta. 2013. Vol. 1833, No 11. P. 2479-2491. DOI: 10.1016/j.bbamcr.2013.04.008.

42. Osteogenesis imperfecta type V: marked phenotypic variability despite the presence of the IFITM5 c.-14C>T mutation in all patients / F. Rauch , P. Moffatt, M. Cheung, P. Roughley, L. Lalic, A.M. Lund, N. Ramirez, S. Fahiminiya, J. Majewski, F.H. Glorieux // J. Med. Genet. 2013. Vol. 50, No 1. P. 21-24. DOI: 10.1136/jmedgenet-2012-101307.

43. Amutation in the 5'-UTR of IFITM5 creates an in-frame start codon and causes autosomal-dominant osteogenesisimperfecta type V with hyperplastic callus / O. Semler, L. Garbes, K. Keupp, D. Swan, K. Zimmermann, J. Becker, S. Iden, B. Wirth, P. Eysel, F. Koerber, E. Schoenau, S.K. Bohlander, B. Wollnik, C. Netzer // Am. J. Hum. Genet. 2012. Vol. 91, No 2. P. 349-357. DOI: 10.1016/j.ajhg.2012.06.011.

44. CRTAP is required for prolyl 3- hydroxylation and mutations cause recessive osteogenesis imperfecta // R. Morello, T.K. Bertin, Y. Chen, J. Hicks, L. Tonachini, M. Monticone, P. Castagnola, F. Rauch, F.H. Glorieux, J. Vranka, H.P. Bächinger, J.M. Pace, U. Schwarze, P.H. Byers, M. Weis, R.J. Fernandes, D.R. Eyre, Z. Yao, B.F. Boyce, B. Lee // Cell. 2006. Vol. 127, No 2. P. 291-304. DOI: 10.1016/j.cell.2006.08.039.

45. OMIM. OnlineMendelian Inheritance inMan®.An OnlineCatalog ofHumanGenes andGeneticDisorders. URL: https://omim.org/phenotypisSeries/ PS166200.

46. Sillence D.O., SennA., Danks D.M. Genetic heterogeneity in osteogenesisimperfecta //J. Med. Genet. 1979. Vol. 16, No 2. P. 101-116. DOI: 10.1136/jmg.16.2.101.

47. Sillence D.O., Rimoin D.L., Danks D.M. Clinical variability in osteogenesis imperfecta-variable expressivity or genetic heterogeneity // Birth Defects Orig. Artic. Ser. 1979. Vol. 15, No 5B. P. 113-129.

48. Thomas I.H., DiMeglio L.A. Advances in the Classification and Treatment of Osteogenesis Imperfecta // Curr. Osteoporos. Rep. 2016. Vol. 14, No 1. P. 1-9. DOI: 10.1007/s11914-016-0299-y.

49. Внутриутробные переломы костей скелета у плодов с несовершенным остеогенезом: обзор литературы и собственное клиническое наблюдение / Е.Г. Скрябин, И.В. Комарова, А.Н. Буксеев, И.И. Кукарская, М.А. Аксельров, Е.Б. Храмова, С.Н. Супрунец, Д.А. Попков // Гений ортопедии. 2018. Т. 24, № 4. С. 521-529. https://doi.org/10.18019/1028-4427-2018-24-4-521-529.

50. McAllion S.J., Paterson C.R. Causes of death in osteogenesisimperfecta //J. Clin. Pathol. 1996. Vol. 49, No 8. P. 627-630. DOI: 10.1136/jcp.49.8.627.

51. Мингазов Э.Р., Чибиров Г.М., Попков Д.А. Ортопедические осложнения и ятрогении при коррекции деформаций нижних конечностей у пациентов, страдающих тяжелыми формами несовершенного остеогенеза // Гений ортопедии. 2018. Т. 24, № 2. С. 168-176. https://doi.org/10.18019/1028-4427-2018-24-2-168-176.

52. Type V osteogenesis imperfecta: a new form of brittle bone disease / F.H. Glorieux, F. Rauch, H. Plotkin, L. Ward, R. Travers, P. Roughley, L. Lalic, D.F. Glorieux, F. Fassier, N.J. Bishop // J. Bone Miner. Res. 2000. Vol. 15, No 9. P. 1650-1658. DOI: 10.1359/jbmr.2000.15.9.1650.

53. Rohrbach M., Giunta C. Recessive osteogenesis imperfecta: clinical, radiological, and molecular findings // Am. J. Med. Genet. C. Semin. Med. Genet. 2012. Vol. 160C, No 3. P. 175-189. DOI: 10.1002/ajmg.c.31334.

54. Osteogenesis Imperfecta: A Review with Clinical Examples / F.S. van Dijk, J.M. Cobben, A. Kariminejad, A. Maugeri, P.G. Nikkels, R.R. van Rijn, G. Pals // Mol. Syndromol. 2011. Vol. 2, No 1. P. 1-20. DOI: 10.1159/000332228.

55. De Paepe A., Malfait F. The Ehlers-Danlos syndrome, a disorder with many faces // Clin. Genet. 2012. Vol. 82, No 1. P. 1-11. DOI: 10.1111/j.1399-0004.2012.01858.x.

56. A scoring system for the assessment of clinical severity in osteogenesis imperfecta / M.S. Aglan, L. Hosny, R. El-Houssini, S. Abdelhadi, F. Salem, R.A. Elbanna, S.A. Awad, M.E. Zaki, S.A. Temtamy // J. Child. Orthop. 2012. Vol. 6, No 1. P. 29-35. DOI: 10.1007/s11832-012-0385-3.

57. Nosology and classification of genetic skeletal disorders: 2015 revision / L. Bonafe, V. Cormier-Daire, C. Hall, R. Lachman, G. Mortier, S. Mundlos, G. Nishimura, L. Sangiorgi, R. Savarirayan, D. Sillence, J. Spranger, A. Superti-Furga, M. Warman, S. Unger // Am. J. Med. Genet. A. 2015. Vol. 167A, No 12. P. 2869-2892. DOI: 10.1002/ajmg.a.37365.

58. DNA sequence analysis in 598 individuals with a clinical diagnosis of osteogenesis imperfecta: diagnostic yield and mutation spectrum / G. Bardai, P. Moffatt, F.H. Glorieux, F. Rauch // Osteoporos. Int. 2016. Vol. 27, No 12. P. 3607-3613. DOI: 10.1007/s00198-016-3709-1.

59. Tauer J., Robinson M.E., Rauch F. Osteogenesis imperfecta: new perspectives from clinical and translational research // JBMR Plus. 2019. Vol. 3, No 8. P. e10174. DOI: 10.1002/jbm4.10174.

60. Type V osteogenesis imperfecta undergoing surgical correction for scoliosis / M. Jones, L. Breakwell, A. Cole, P. Arundel, N. Bishop // Eur. Spine J. 2018. Vol. 27, No 9. P. 2079-2084. DOI: 10.1007/s00586-018-5465-8.